Na začátku příběhu se Harry přesouvá od Dursleyů k Weasleyům. V honičce se Smrtijedy (kterým předtím Severus Snape prozradí datum akce) zahyne Pošuk Moody a Harryho sova Hedvika. U Weasleyů Harry oslaví své sedmnácté narozeniny, spolu s Ronem a Hermionou dostanou od ministra kouzel předměty, které jim odkázal Brumbál ve své závěti, a zúčastní se svatby Billa a Fleur. Svatba je přerušena zprávou o pádu Ministerstva kouzel a útokem Smrtijedů.

Ron, Hermiona a Harry utečou a uchýlí se do mudlovské kavárny, kde jsou ale vypátráni Smrtijedy. Nakonec najdou útočiště v domě Blackovy rodiny na Grimmauldově náměstí 12. Tam najdou skřítka Kráturu a zjístí, že právě on a Regulus Black vzali Voldemortův viteál z podzemního jezera. Dotyčný medailon ale v domě už není. Harry přikáže Kráturovi, aby našel Mundunguse Fletchera, kterého podezírá, že medialon ukradl.

Fletcher je přivlečen Kráturou a řekne triu, že medialon dal jako úplatek kouzelnici, odpovídající popisu Dolores Umbridgeové. Harry, Ron a Hermiona se na základě toho vydají v přestrojení do Ministerstva kouzel, které je toho času už pod úplnou kontrolou Smrtijedů a zabývá se výslechy a utlačováním kouzelníků mudlovského původu. Harry a Hermiona Umbridgeovou omráčí, vymění viteál za kopii, a všichni prchají i s osvobozenými kouzelníky, které posílají domů.

Při přenesení do domu na Grimmauldově náměstí se Hermiony ale chytí jeden Smrtijed – tím je ochrana domu narušena a trio se musí od té chvíle přesouvat a kempovat v lesích. Tíživá situace (navíc podporována mocí viteálu) vyústí v hádky s Ronem, který následně Harryho a Hermionu opustí. Sami dva se rozhodnou navšívit Godricův důl, kde najdou hrob Harryho rodičů a poblíž něj hrob kouzelníka Peverella s tajemným symbolem, kvůli němuž se dříve na svatbě pohádal Viktor Krum s otcem Lenky Láskorádové.

Do svého domu je pozve stará čarodějka Bathilda Bagshotová, která se ale vzápětí změní ve Voldemortova hada Naginiho a napadne Harryho. Díky zásahu Hermiony oba v poslední chvíli Voldemortovi uniknou, přičemž je ale zničena Harryho kouzelná hůlka.

Harry a Hermiona dále stanují v různých lesích. Harry jednou při hlídkování uvidí Patrona v podobě laně, která jej zavede k zamrzlému jezírku, na jehož dně je meč Godrika Nebelvíra, jeden z mála artefaktů schopných zničit viteál – medailon. Ten Harryho při pokusu vyzvednout meč z jezírka málem udusí, v posledním okamžiku je ale Harry zachráněn navrátivším se Ronem. Ron potom s pomocí meče medailon zničí.

Opět sjednocené trio se vydá navštívit otce Lenky Láskorádové Xenophiliuse Láskoráda, aby se dozvěděli víc o symbolu na hrobě. Zjistí, že jde o symbol Relikvií smrti – neporazitelné kouzelné hůlky, kamenu schopného vzkřísit mrtvé, a neviditelného pláště (který shodou okolností Harry již sedm let vlastní). Jejich rozhovor ukončí Smrtijedi, které Xeno Láskorád přivolal v naději, že mu po dopadení Harryho vrátí Lenku, kterou za tím účelem Smrtijedi unesli.

Triu se opět podaří uniknout, ale Harryho nepozorností jsou brzy potom zajati a uvězněni v domě Malfoyů, kde se ve sklepní kobce setkají s Lenkou Láskorádovou, výrobcem hůlek Ollivanderem a skřetem Griphookem. Podaří se jim uniknout díky pomoci skřítka Dobbyho, který je ale zabit Bellatrix Lestrangeovou. Harrymu se podaří v souboji s Dracem Malfoyem získat jeho hůlku.

Všichni najdou útočiště v domě Billa a Fleur. Tam se dozví od Ollivandera, že neporazitelná hůlka skutečně existuje, a zjistí, že právě po ní Voldemort pase ve snaze pojistit si Harryho smrt. Vyjde najevo že posledním majitelem hůlky byl Brumbál. Harry se rozhodne dát před hůlkou přednost hledání viteálů, a Voldemort hůlku úspěšně ukradne z Brumbálova hrobu.

Harry, Ron a Hermiona se dohodnou s Griphookem, že jim výměnou za Nebelvírův meč pomůže vloupat do banky Gringottových, kde je v trezoru Lestrangeových další Voldemortův viteál – pohár Helgy z Mrzimoru. Z banky utíkají na hřbetě draka. Voldemort konečně zjišťuje, že jsou jeho viteály ohroženy, a vydává se zkontrolovat jejich zabezpečení. Harry vše vidí díky svému spojení s Voldemortem, a zároveň poznává, že další viteál je v Bradavicích

Trio se vydává do Prasinek, kde se potkají s Aberforthem Brumbálem, bratrem Albuse Brumbála, který jim vypráví o Brumbálově minulosti, jeho přátelství s černokněžníkem Grindewaldem a smrti jeho matky a sestry. V Bradavicích se všichni setkávají s členy „Brumbálovy armády“ a zjišťují, že dalším viteálem je koruna Roweny z Havraspáru.

Ron a Hermiona se vrátí do Tajemné komnaty, kde s pomocí zubů mrtvého baziliška zničí pohár. Potom se s Harrym vydají do Komnaty nejvyšší potřeby, kde Voldemort v hromadě schoval Roweninu korunu. V komnatě se setkají s Malfoyem, Crabbem a Goylem; Crabbe na ně sešle kouzelný oheň, který zničí vše v místnosti včetně viteálu. Trio unikne spolu s Malfoyem a Goylem, Crabbe padne za oběť ohni. V bitvě se Smrtijedy zároveň umírá Fred Weasley.

Harry vycítí, že Voldemort je i se svým hadem v Chroptící chýši. Proplíží se tam tajnou chodbou právě včas, aby vyslechl jeho rozhovor se Snapem. Toho Voldemort zabije v domnění, že tak bude neporazitelná hůlka skutečně jeho, neboť až dosud mu nepředvedla svou plnou sílu. Umírající Severus Snape předá Harrymu vzpomínky, z nichž vyplývá že byl vždy na straně Brumbála, a Brumbálovo zabití bylo součástí plánu. Zároveň Harrymu sdělí, že i do něj přešla část Voldemortovy duše a že se tak stal viteálem, a proto je nutné ke zničení Voldemorta zničit i sebe.

Harry odevzdaně odchází na setkání s Voldemortem, a v dědictví od Brumbála objevuje poslední Relikvii smrti – kámen schopný přivolat mrtvé. S jeho pomocí vyvolá své rodiče, Siriuse Blacka a Lupina (který zahynul spolu s Tonksovou v předcházející bitvě se Smrtijedy). Ti mu dodají odvahu se beze zbraně střetnout s Voldemortem.

Po Voldemortově smrtící kletbě se Harry probouzí v prostoru podobném nádraží. Setkává se tam s Brumbálem, který mu vysvětluje že Voldemort svým kouzlem zabil jen část své duše v Harrym, který může žít dál a dokončit svůj úkol. Harry se opět probouzí, a předstíraje mrtvého, je vynesen Smrtijedy před Bradavice.

Obránci Bradavic jsou zdrceni, Neville se ale Voldemortovi postaví. Ten jej chce potupit a nasazuje mu zapálený Moudrý klobouk, z nějž ovšem Neville (stejně jako Harry v druhém dílu) vytáhne Nebelvírův meč a zabije Voldemortova hada – poslední viteál. Bitva se opět rozproudí. Harry naposledy konfrontuje Voldemorta a vysvětluje mu, že Snape Brumbála ve skutečnosti neporazil, neboť jeho zabití bylo dohodnuté, a Voldemort tudíž není skutečným pánem hůlky. Voldemort se přesto pokusí Harryho zabít, smrtící kouzlo se ale obrátí proti němu.

V epilogu příběhu vypravují Harry a Ginny do Bradavic své tři děti: Jamese, Albuse Severuse a Lily. Ron a Hermiona mají děti dvě: Rose a Huga. Do školy jde i Teddy Lupin, sirotek po Lupinovi a Tonksové a Harryho kmotřenec. Draco Malofoy se v epilogu objevuje se svou ženou a dítětem, Neville Longbottom je v Bradavicích učitelem.